โดยในสาระสำคัญแล้ว สมเด็จพระพันปีหลวงมาร์กาเร็ตยังคงเป็นสตรีชาวอังกฤษทั้งในมุมมองและทัศนคติ และในความเป็นจริงพระนางทรงต้องการสร้างความเข้าใจอันดีระหว่างมาตุภูมิของพระนางกับแผ่นดินที่พระนางพำนัก มีความจำเป็นที่ทรงต้องเป็นพันธมิตรกับออลบานีและฝ่ายฝรั่งเศส ซึ่งความสัมพันธ์ได้ถูกทำลายหลังจากสงครามชายแดนกับอังกฤษในช่วงต้นทศวรรษที่ 1520 แต่ในไม่ช้าออลบานีก็แสดงตัวออกมาเป็นผู้นำมากกว่าพระประสงค์ของพระนางมาร์กาเร็ตที่ทรงต้องการสร้างฝักฝ่ายของพระนางขึ้นมาด้วยตัวพระนางเอง ที่สุดแล้วในปีค.ศ. 1524 ผู้สำเร็จราชการแทนพระองค์ได้ถูกปลดออกจากอำนาจจากการรัฐประหารที่เรียบง่าย โดยออลบานีต้องเดินทางไปฝรั่งเศสอีกครั้ง (ที่ซึ่งเขาถึงแก่กรรมในปีค.ศ. 1536) พระนางมาร์กาเร็ตทรงได้รับความช่วยเหลือจากเอิร์ลแห่งอาร์รันและตระกูลแฮมิลตันในการนำพระเจ้าเจมส์ ซึ่งในขณะนี้มีพระชนมายุ 12 พรรษา จากสเตอร์ลิงมาสู่เอดินเบอระ[2] นับเป็นการเคลื่อนไหวที่กล้าหาญและโด่งดัง ในเดือนสิงหาคม รัฐสภาได้ประกาศให้การสำเร็จราชการแทนพระองค์สิ้นสุดลง และพระเจ้าเจมส์ทรงมีพระราชอำนาจในฐานะพระมหากษัตริย์อย่างสมบูรณ์ แต่ในทางปฏิบัติพระเจ้าเจมส์ก็ยังทรงถูกควบคุมโดยบุคคลอื่นๆ โดยเฉพาะอย่างยิ่งพระราชมารดา เมื่อ บีตัน อาร์กบิชอปแห่งกลาสโกว์ได้ออกมาต่อต้านการเตรียมการเช่นนี้ พระนางมาร์กาเร็ตจจึงทรงมีพระราชเสาวนีย์ให้จับกุมเขาและนำเขาไปที่คุมขัง ในเดือนพฤศจิกายน รัฐสภาได้รับรองพระนางมาร์กาเร็ตอย่างเป็นทางการในฐานะประธานคณะที่ปรึกษาในพระมหากษัตริย์

การเป็นพันธมิตรของพระนางมาร์กาเร็ตกับอาร์รันได้สร้างความแตกแยกในหมู่ขุนนางตระกูลอื่นๆอย่างหลีกเลี่ยงไม่ได้ สถานการณ์ของพระนางเองก็ไม่ได้ผ่อนคลายความตึงเครียดลงเมื่อพระอนุชาของพระนางทรงอนุญาตให้แองกัสกลับมาสกอตแลนด์ ปัจจัยต่างๆเหล่านี้บ้างอยู่เหนือการควบคุมของพระนาง ซึ่งสร้างความเสียหายอย่างมาก พระนางทรงมีความรักครั้งใหม่ ซึ่งก็คือเฮนรี สจวต น้องชายของลอร์ดเอวอนเดล สจวตได้รับการแต่งตั้งเป็นเจ้าพนักงานอาวุโส ซึ่งสร้างความขุ่นเคืองแก่เอิร์ลแห่งเล็นน็อกซ์ และคนอื่นๆ ซึ่งพยายามเข้ามาเป็นพันธมิตรกับพระสวามีที่แยกห่างกันของพระนาง ในเดือนพฤศจิกายนปีเดียวกัน เมื่อรัฐสภายอมรับในตำแหน่งทางการเมืองของพระนางมาร์กาเร็ต สงครามระหว่างพระนางมาร์กาเร็ตและแองกัสก็กลายเป็นเรื่องขบขันที่เกี่ยวกับการฆาตกรรม เมื่อเขาเดินทางมาถึงเอดินเบอระพร้อมทหารจำนวนมาก โดยเขาพยายามอ้างสิทธิในการเข้าไปในรัฐสภา พระนางทรงสั่งให้ปืนใหญ่ยิงใส่เขาจากทั้งปราสาทเอดินเบอระและพระราชวังฮอลีรูด เมื่อทูตอังกฤษสองคนคือ โทมัส แม็กนัสและโรเจอร์ แร็ดคลิฟฟ์ ได้ปรากฏตัวที่ราชสำนัก และได้ค้านว่า พระนางไม่ควรโจมตีพระสวามีที่ชอบด้วยกฎหมาย พระนางทรงตอบพวกเขาด้วยความพิโรธว่า "กลับบ้านไปซะแล้วไม่ต้องเขามายุ่งในเรื่องของคนสกอต" แองกัสถอนทัพออกไปในเวลานั้น แต่ภายใต้แรงกดดันจากหลายๆปัจจัย ในที่สุดสมเด็จพระพันปีหลวงมาร์กาเร็ตก็ทรงต้องรับเขาเข้ามาในฐานะสมาชิกสภาผู้สำเร็จราชการในเดือนกุมภาพันธ์ ค.ศ. 1525 ซึ่งเป็นอำนาจที่เขาต้องการ ในการดูแลพระเจ้าเจมส์นั้น เขาปฏิเสธที่จะยอมอ่อนข้อ โดยเขาใช้อำนาจอย่างเต็มที่ในนามพระองค์ตลอดระยะเวลาสามปี ประสบการณ์ของพระเจ้าเจมส์ในช่วงนี้ได้ทิ้งให้พระองค์มีความเกลียดชังอย่างตลอดกาลของทั้งตระกูลดักลาสและฝ่ายอังกฤษ